As jardineiras do subsolo

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Há 10.000 anos, a agricultura humana se tornou uma das transições culturais mais importantes da nossa espécie. Esse evento nos catapultou de um estilo de vida caçador-coletor para cultivador e domesticador de plantas e animais. Em resultado, um rápido aumento populacional de humanos no planeta ocorreu e, desde então, passamos a alterar o meio ambiente em que vivemos. Entretanto, antes mesmo desse marcante processo em nossa história, um grupo de insetos já haviam iniciado sua transição de nicho há tempos.

A fungicultura, caracterizada pelo cultivo de fungos, surgiu entre 55-65 milhões de anos atrás nas formigas atíneas (tribo Attini, subtribo Attina) conhecidas por formigas cultivadoras de fungos – embora também esteja presente na subfamília de cupins Macrotermitinae [8] e em besouros das subfamílias Scolytinae e Platypodinae [9]. Esse cultivo de fungos nas atíneas (para alguns gêneros obrigatório) é considerado como uma das simbioses mais complexas e belas da natureza, as quais evidenciam adaptações conjuntas para a existência da mesma. De um lado temos formigas alimentando, limpando, domesticando e propagando fungos basidiomicetos da família Lepiotacea (Agaricales: Basidiomycota); do outro, o cultivar – com a ajuda de bactérias e leveduras [7] – degradando o substrato fornecido pelas parceiras e liberando nutrientes [2; 6].

Os insetos conhecidos por praticarem fungicultura: a) soldado de Odontotermes sp. em seu jardim de fungo, carregando uma esférula; b) besouro Ambrosia (Scolytinae: Xylosandrus crassiusculus; c) Euplatypus (Platypodinae), conhecidos por cultivarem fungos em túneis escavados na Cana-de-açúcar; d) exemplo da fungicultura em Attini, uma operária de Trachymyrmex septrentionalis no jardim de fungo.

Apesar de grande parte das atíneas praticarem fungicultura, as mesmas possuem interações formiga-fungo diferentes entre elas. Devido a isso, as espécies são divididas em dois grupos de acordo com o estilo de fungicultura que possuem. Essas diferenças resultam de transições evolucionárias que o mutualismo formiga-fungo adquiriu ao longo de 60-50 milhões de anos. As primeiras atíneas possuem uma agricultura delineada como basal, caracterizada por pouca especificidade no mutualismo. Já as atíneas que surgiram mais recentemente e que possuem traços mais complexos de mutualismo, praticam uma agricultura superior (i.e. derivadas). É nas atíneas derivadas que encontramos uma importante transição evolucionária (breakthroughs, por assim dizer): a fungicultura das formigas cortadeiras de folhas representadas pelas espécies dos gêneros Atta e Acromyrmex (saúvas e quenquéns, respectivamente) [1; 3; 4] e muito conhecidas como pragas agrícolas.

Ninho de Atta cephalotes (uma saúva; formiga cortadeira). É possível notar o trabalho de processamento do material foliar e a sua introdução ao jardim de fungo. Crédito: Luis Miguel Constantino.

Abaixo é delimitado melhor o sistema de agricultura e sua divisão, definida por diferenças filogenéticas das associações de formigas atíneas com o tipo de fungo que cultivam:

  • Agricultura ‘domesticada’ superior (atíneas derivadas)

Atta e Acromyrmex (os únicos gêneros que cultivam o fungo com folhas frescas, i.e., as únicas que podem ser consideradas formigas cortadeiras).

Trachymyrmex e Sericomyrmex (dois gêneros que são considerados um grupo irmão das formigas cortadeiras; apesar de seu sistema de agricultura ser ‘superior’ ao de outras atíneas, tais gêneros não são considerados formigas cortadeiras de folhas, uma vez que elas utilizam de outros restos vegetais e matérias disponíveis, não exclusivamente folhas).

  • Agricultura ‘domesticada’ inferior (atíneas basais)

Apterostigma, Cyphomyrmex, Mycocepurus, Mycetosoritis dentre outras… (tais atíneas possuem uma fungicultura ‘basal’ por seus fungos cultivados serem menos especializados perante o mutualismo, além do tipo de substrato utilizado pelas formigas para adubar o fungo: restos vegetais mortos, carcaças de invertebrados e fezes de insetos. Em adição, as colônias desses gêneros são compostas por poucos indivíduos (uns 100 p/ colônia) e majoritariamente sem polimorfismo (operárias sem diferenças de tamanho).

Alguns detalhes importantes presentes nesse grupo: os gêneros Apterostigma e Cyphomyrmex rimosus não são fiéis no cultivo do fungo da família Lepiotacea. A primeira desenvolveu uma fungicultura com um fungo da família Tricholomataceae (chamado de fungo coral por conta da forma de crescimento do micélio) [1]. Já algumas espécies do segundo gênero possuem uma cultura de leveduras [1; 5].

O sistema de agricultura das atíneas. Fonte: Schultz & Brady, 2008.

A domesticação do próprio alimento

Vislumbrar a capacidade de insetos cultivarem microrganismos como alimento é algo esperado. Mais previsível ainda é se maravilhar ao entender como uma sociedade de indivíduos coevoluiu com seu hospedeiro para fazer isso. Considere que muitas alterações evolutivas ocorrem nas atíneas e nos cultivares fungicos, permitindo que ambos indivíduos pudessem explorar novos horizontes desta simbiose e que a mesma permanecesse na natureza por milhares de anos.

Muitas modificações podem ser notadas ao longo da história evolutiva das atíneas, como a presença de polimorfismo nas operárias de gêneros superiores (principalmente em Atta, saúvas) que lhes propõem uma organização social mais complexa e de divisão de trabalho [10], colônias cada vez maiores e com um número crível de operárias, mudanças no comportamento de acasalamento e principalmente alterações no comportamento ecológico (ex: forrageio). De forma fascinante, as operárias possuem comportamentos específicos para higienizar seus jardins de fungos (fungus gardens) contra microrganismos diversos que possam tentar destruir o cultivo [11; 13].

Já para o fungo, após décadas de estudo, está tornando-se mais claro o processo de domesticação que as formigas aplicaram ao longo do tempo. É importante ressaltar que as formigas cultivam uma grande variedade de fungos – bem representado pelas atíneas basais que podem variar ao cultivar uma miscelania de fungos – que supostamente são adquiridos de novo regularmente em seu ambiente [11; 12]; a isso dá-se o nome de aquisição horizontal do fungo, quando uma formiga coleta um fungo de vida livre na natureza ou de outra colônia e adota-o para cultivo. Porém, há 30 milhões de anos, houve o surgimento da agricultura superior ou derivada coincidindo com a especialização e total domesticação de uma linhagem fúngica: Leucoagaricus gongylophorus [13]. Este fungo, provavelmente adquirido inicialmente de um hospedeiro em forma livre (pertencente à mesma família do comestível Champignon, Agaricaceae), tornou-se um mutualista obrigatório na fungicultura das atíneas superiores. Este fenômeno culminou no surgimento das formigas cortadeiras de folhas, aproximadamente há 15 milhões de anos [4]. Diferentemente do fungo das basais, este é propagado verticalmente, em que uma rainha fundadora carrega um pedaço ou clone de L. gongylophorus durante a época reprodutiva, acasala, abre uma toca e ali passa os primeiros meses iniciais cultivando o fungo sozinha. Portanto, diz-se que essas formigas estabelecem monoculturas de um único fungo, apesar de hoje em dia sabermos que essa afirmação é controversa já que muitos microrganismos ali coexistem na colônia.

Uma rainha fundadora de Acromyrmex octospinosus com o chamado “pellet” de L. gongylophorus. A mesma carregou, dentro de sua cavidade bucal, um pedaço do fungo de sua colônia-mãe e que agora servirá como partida para o desenvolvimento de sua própria colônia. Crédito: Mark Moffett.

A domesticação de L. gongylophorus permitiu grandes avanços e favorecimentos para aqueles que o cultivam. O principal é a conversão de material vegetal em nutrientes assimiláveis para as formigas, uma vez que as mesmas são incapazes de quebrar a celulose. Isso permitiu que as formigas cortadeiras explorassem novos nichos antes não explorados [12]. Aqui temos, portanto, um ótimo exemplo de modificações que o fungo adquiriu perante o mutualismo. Sua habilidade metabólica em degradar polissacarídeos vegetais como celulose, xilana e pectina preenchem a lacuna adaptativa que as formigas possuem. Em resultado, o fungo acumula compostos nutricionais consumíveis pela colônia em estruturas especializadas e não encontrada em outros basidiomicetos – chamadas de gongilídeos [2; 6; 11]. É nisso que reside o grande sucesso das formigas cortadeiras e a famosa fama de “pestes agrícolas”. Mas e o fungo? O que ele ganha nisso? Em troca as formigas fornecerão abrigo, proteção contra competidores e dispersão de L. gongylophorus.

Microscopia em lâmina dos gongilídeos, estruturas especializadas presentes em L. gongylophorus. As mesmas são vesículas na ponta de hifas que armazenam açúcares provenientes da degradação da matéria vegetal. As formigas alimentam a prole e a rainha majoritariamente deste material. Porém, é sabido que as operárias podem se nutrir da seiva foliar durante o forrageio. Crédito: Jack Fisher.

A “sementinha” da fungicultura

Sem dúvidas a história da agricultura humana é extraordinária. A forma com que conseguimos selecionar cultivares de maneira natural (ou geneticamente modificada, muito posteriormente) é um grande marco atribuído às nossas capacidades cognitivas. Porém, nada é capaz de ser mais extraordinário do que a fundação de uma nova colônia de uma formiga cultivadora de fungo. Todo o processo desempenhado desde a escolha do fungo na natureza (nas basais) ou a coleta de um pedacinho de L. gongylophorus antes da revoada de acasalamento (nas derivadas), remontam um passado evolutivo que até o momento não conhecemos por completo. Muitas dúvidas residem aos microbiólogos e entomólogos acerca do surgimento e mudanças que a fungicultura obteve até os dias atuais. Uma delas pode ser encontrada no escrito de Ulrich G. Mueller da Universidade do Texas, EUA ao qual hipotetiza certos conflitos que possam existir no mutualismo formiga-fungo [14]. Em exemplo, o pesquisador argumenta que o fungo domesticado pode querer “escapar da simbiose com as formigas” já que é propagado clonalmente há milhares de anos. A alegação até faz um pouco de sentido se considerarmos que a propagação clonal de L. gongylophorus dificilmente lhe provém variabilidades genéticas. Pasmem: AS FORMIGAS LITERALMENTE EVITAM QUE O FUNGO SE REPRODUZA DE FORMA SEXUADA! Porém, vamos deixar que futuros estudos de entusiastas por tal simbiose nos tragam novas respostas e perguntas.

Por fim, finalizo este texto com a frase postulada por William Morton Wheeler – um dos primeiros a estudar a simbiose das atíneas – que profeticamente disse que o estudo das atíneas será mais difícil para aqueles que estudam fungos do que os que estudam insetos:

The study of the attini… has only just begun, and further advance in this fascinating subject will be more dificult for the mycologist than for the entomologist.

Sugestões de leitura

  • Caso queira uma leitura completa sobre a fungicultura, seu surgimento e evolução, além de organismos associados: Currie, C. R. A community of ants, fungi, and bacteria: a multilateral approach to studying symbiosis. Annual Reviews of Microbiology, v. 55, p. 357-380, 2001.
  • Caso queira ler em nossa língua nativa, sugiro o livro: Formigas cortadeiras: da bioecologia ao manejo, editado por Terezinha Maria Castro Della Lucia, editora UFV.
  • Caso queira se aprofundar e viajar no histórico de descobertas das atíneas e seu cultivo de fungos, sugiro a leitura de: Caldera, E. J.; Poulsen, M.; Suen, G.; and Currie, C. R. Insect symbiosis: a case study of past, present, and future fungus-growing ant research. Environmental Entomology, v. 38, p. 78-92, 2009.

Referências

[1] Mueller, U. G.; Schultz, T. R.; Currie, C. R.; Adams, R. M.; Malloch, D. The origin of the attini ant-fungus mutualism. Quarterly Review of Biology, v. 76, p. 169-197, 2001.

[2] Weber, N. A. Gardening-ants: the attines. Philadelphia: American Philosophical Society, p. 146, 1972.

[3] Schultz, T. R.; Meier, R. A phylogenetic analysis of the fungus-growing ants (Hymenoptera: Formicidae: Attini) based on morphological characters of the larvae. Systematic Entomology, v. 20, p. 337-370, 1995.

[4] Schultz, T. R.; Brady, S. G. Major evolutionary transitions in ant agriculture. Proceedings of the National Academy of Sciences USA, v. 105, p. 5435-5440, 2008.

[5] Wetterer, J. K.; Schultz, T. R.; Meier, R. Phylogeny of fungus-growing ants (tribe Attini) based on mtDNA sequence and morphology. Molecular Phylogenetics and Evolution, v.9, p. 42-47, 1998.

[6] Caldera, E. J.; Poulsen, M.; Suen, G.; and Currie, C. R. Insect symbiosis: a case study of past, present, and future fungus-growing ant research. Environmental Entomology, v. 38, p. 78-92, 2009.

[7] Aylward, F. O.; et al. Metagenomic and metaproteomic insights into bacterial communities in leaf-cutter ants fungus gardens. The ISME Journal, v. 6, p. 1688-1701, 2012.

[8] Aanen, D. K., Eggleton, P., Rouland-Lefèvre, C., Guldberg-Frøslev, T., Rosendahl, S., and Boomsma, J. J. The evolution of fungus-growing termites and their mutualistic fungal symbionts. P. Natl. Acad. Sci. USA, v. 99, p.

[9] Farrel et al. 2001.

[10] Holldobler, B.; Wilson, E. O. The ants. Cambridge, Mass.: Harvard University Press, 1990.

[11] Currie, C. R. A community of ants, fungi, and bacteria: a multilateral approach to studying symbiosis. Annual Reviews of Microbiology, v. 55, p. 357-380, 2001.

[12] de Fine Licht, H. H.; Schiott, M.; Mueller, U. G. & Boomsma, J. J. Evolutionary transitions in enzyme activity of ant fungus gardens. Evolution, v. 64, p. 2055-2069, 2010.

[13] Currie, C. R. & Stuart, A. E. Weeding and grooming of pathogens in agriculture by ants. Proceedings of the Royal Society of London. Series B, Biological Sciences, London, v. 268, p. 1033-1039, 2001.

[14] Mueller, U. G. Ant versus fungus versus mutualism: ant-cultivar conflict and the desconstruction of the Attine ant-fungus symbiosis. The American Naturalist, v. 160, 2002.

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